现代农业科学学院

Article，2024-1-29，Proceedings of the National Academy of Sciences，[IF 11.1]

DOI：10.1073/pnas.2308769121

原文链接：www.pnas.org/doi/10.1073/pnas.2308769121

第一作者：Xu Liu (柳旭)

通讯作者：Haiyan Chu (褚海燕)；Manuel Delgado-Baquerizo

合作作者：Oscar Godoy；Kunkun Fan (范坤坤)；Gui-Feng Gao (高贵锋)；Teng Yang (杨腾)；Yuying Ma (马玉颖)

主要单位：

中国科学院南京土壤研究所 (State Key Laboratory of Soil and Sustainable Agriculture, Institute of Soil Science, Chinese Academy of Sciences, 71 East Beijing Road, Nanjing 210008, China)

中国科学院大学 (University of Chinese Academy of Sciences, Beijing 100049, China)

西班牙塞维利亚自然资源与农业生物研究所 (Instituto de Recursos Naturales y Agrobiología de Sevilla (IRNAS), CSIC, Av. Reina Mercedes 10, E-41012, Sevilla, Spain)

西班牙加迪斯大学 (Departamento de Biología, Instituto Universitario de Ciencias del Mar (INMAR), Universidad de Cádiz, Puerto Real E-11510, Spain)

微生物之间的相互作用是维持土壤生物多样性的关键。然而，在全球范围内，复杂的土壤微生物系统究竟是受负向竞争型的作用（Negative associations, competition）还是正向促进型的作用（Positive associations, facilitation）的支配仍存在极大的未知，从而限制了我们对微生物如何相互作用以支持土壤生物多样性和功能的了解。在此，我们对全球20个地区的土壤进行了微生物生物多样性的调查和土壤微生物生态关联的构建，探索了涉及细菌、原生生物、真菌和无脊椎动物的多域生物之间的生态网络与生物多样性维持之间的关系。研究表明，成对的正向关联和涉及三元土壤类群之间的促进作用共同支配着全球土壤微生物共存关系。我们进一步发现，具有更高水平促进作用的土壤生物网络能够支持更为多样化的土壤生物类群，并能够维持网络稳定性，进而抵御关键物种丢失而带来的潜在系统干扰。总体来说，我们的研究提供了新的证据，证明了土壤生物之间广泛存在的正向关联，以及它们在维持全球土壤生物多样性复杂结构中的关键作用。

土壤生物是陆地生态系统功能的基本驱动力，介导了碳固存、养分循环和有机物降解等关键过程。然而，土壤中的生物并非独立存在。它们构建了复杂的生物共存网络，通过维持新陈代谢途径来促进和维持陆地生态系统的众多功能。尽管对土壤生物网络的研究越来越多，但土壤微生物关联网络如何影响土壤生物多样性的维持仍存在极大地未知。

关于生态网络及其在解释土壤生物多样性维持方面的作用，目前仍存在若干盲区。首先，大多数生态网络研究都侧重于定义网络架构属性，例如，模块性和嵌套性。然而，仍有很多基础信息不明确，如全球土壤网络中更常见的网络关联类型是什么等。网络关联从消极（如负向竞争型网络）到积极（正向促进型网络）的变动范围广泛。传统观点认为，土壤生物可能会为了资源进行竞争，而非合作。然而，土壤生物支持有机质分解等复杂过程的事实表明情况恰恰相反，分解过程涉及众多物种之间的合作和多种代谢途径协同发挥作用。其次，我们缺乏最简单、最普遍的生物关联结构的基本认知，这些关联模组构建了复杂的土壤生物群落。这个网络结构的关键属性被称为Motifs，它涉及物种三元组之间的生物关联。有关植物网络的文献已经探讨了Motifs及其在生态网络和多样性维持中的重要性，但它们在土壤生态网络中的应用仍有待探索。第三，以土壤生物多样性维持为重点的研究大多调查与非生物的环境因素或地理信息。然而，对微生物关联在多大程度上影响特定生态系统中的土壤分类群数量的研究却知之甚少，而这对了解生物多样性的维持机制非常重要。最后，对土壤网络的大多数研究都是在区域范围内进行的，并且以单一的土壤生物群为基础。这些研究对于了解特定环境下的生态网络至关重要，但它们无法支持对适用于全球环境梯度的普遍且可预测的网络模式的研究，尤其是哪些全球环境驱动因素塑造了全球土壤生态网络的基本结构。

为了填补这些知识空白，我们将涉及151个生态系统和615个土壤样本的标准化全球实地调查与土壤细菌、真菌、原生生物和无脊椎动物的生物多样性和群落组成相结合。我们的目标是解决以下问题：（1）在全球复杂的土壤系统中，多类群生物之间正向关联和负向关联（即，潜在的促进与竞争）的相对比例是多少？考虑到有机物分解等土壤过程中合作的重要性，我们假设在全球土壤网络中，成对和三元之间的正向促进关联均占主导地位。（2）土壤生物的生态关联能否解释全球土壤的生物多样性？植物文献中的生态学理论认为，生物多样性的维持极大地依赖于三元组模块（Motifs）。我们假设对土壤生物而言，类似的机制可能也适用于其生物多样性的维持机制。

Regional heterogeneity exists in the structure of global soil networks

结果发现，全球土壤网络节点数从241个到610个不等，网络关联数从1,320个到38,877个不等（图 1A），土壤微生物网络与其他陆地生态系统中的动植物生态网络相比复杂得多。构建网络主要的生物分类群依次是细菌（15.7-33.2%）、真菌（7.0-31.9%）、原生生物（2.3-15.2%）和无脊椎动物（0.2-3.6%）（图 1B）。我们的结果还提供了每个网络中多域类群关联数量的相对比例信息，包括“原核-原核”（~60.4%）、“真核-真核”（~9.8%）和“原核-真核”（~29.8%），这表明土壤生物类群内部和类群之间的关联构建了全球土壤网络的复杂性（图 1C）。

图1 全球土壤微生物生态网络。

(A) 研究地点和生态网络的全球分布图。采样点的颜色代表不同地点的集群。每个土壤网络图显示在相应的采样区域旁边。红色和蓝色连线代表土壤生态网络中的正关联和负关联。每个网络下方的柱状图为正关联（红色）和负关联（蓝色）的比例。

(B) 每个土壤生态网络中不同生物类群（包括土壤细菌、原生生物、真菌和无脊椎动物）的物种分类信息。

(C) 每个土壤生态网络的关联类型，包括“原核生物内部”、“真核生物内部”和“原核生物-真核生物”（即，跨域关联）。

Global soil networks are dominated by positive associations

与第一个假设一致的是，在每个区域，成对土壤分类群之间的正关联比例都超过了网络总关联数量的一半（54.3-99.2%）。这些结果表明，土壤分类群之间普遍存在生态正关联。接下来，我们评估了土壤分类群三元组之间的常见关联（即，网络motifs），这些关联被认为是复杂网络的基本构件。我们再次对已确定的20个区域独立计算了网络motifs（图 2A）。与第一个假设相同的是，在全球复杂的土壤群落中，三元组的正关联（即，促进型motif类型）多于三元组的负关联（即，竞争型motif类型）。一方面，在基于所有可能的三向关联组合的七种理论模式（图 2A）中，只有五种模式在我们的土壤网络中被检测到并有所体现，其中最常见的两种模式为正向motif关联（[cycfac] ~37.8%和[tranfac] ~25.3%）（图 2B）。这一普遍性与我们在考虑成对物种时观察到的全球土壤分类群之间的正关联（54.3-99.2%）一致。另一方面，我们发现两种网络motifs cycfac和facmcom，在统计上比随机网络的预期更为显著表达（图 2C）。此外，trancom和trancomfac等负关联网络motifs与零模型没有差异。对于土壤生物来说，cycfac和facmcom的促进型motifs所占比例显著高于其他类型，这暗示具有不同生存位的多类群存在潜在的直接交叉进食促进或互利。此外，在压力较大条件下的间接合作（如 facmcom）可能是驱动土壤生态网络基本结构的重要生态策略。

图2 全球不同地区土壤生态网络中的motifs组成与过表达情况。

(A) 三元组土壤分类群中所有可能的网络motifs类型，包括cycfac、cyccom、facmcom、commfac、tranfac、trancom和trancomfac。绿点代表土壤分类群，蓝色和红色关联代表负关联和正关联，灰色关联代表无关联。

(B) 网络motifs的组成柱状图。不同颜色代表motif类型。

(C) 网络motifs的过表达情况热图。网络motifs的重要性通过motifs相对于随机网络的标准化z值来评估。青色（Z > 0，P < 0.05）和棕色（Z < 0，P < 0.05）区块分别代表出现率明显高于和低于随机网络预期的motifs，而白色区块（P > 0.05）代表出现率相对于随机网络没有差异的motifs。

Global soil facilitation maintains biodiversity and stable coexistence

为了进一步探讨正向促进型motifs对维持全球土壤生物多样性的重要性，我们将网络motifs与土壤生物多样性以及网络脆弱性，进行相关性建模（图 3A-D）。结果发现，具有较大比例促进motifs的生态网络与较高的土壤生物多样性和较低的网络脆弱性（即，更稳定）显著相关。在控制了土壤特性、气候因素、空间因素和网络架构性质等因素后，通过评估motifs对土壤生物多样性和网络脆弱性的影响，其结构方程建模的结果进一步支持了这一重要结论（图 3E-G）。

图3 网络motifs与土壤生物多样性和网络稳定性的关系。

土壤生物多样性与 cycfac（A）和 facmcom（B）过表达性之间的关系。网络脆弱性与 cycfac（C）和 facmcom（D）图案的过表达性之间的关系。使用普通最小二乘法回归对这些关系进行统计分析。当 *P < 0.05 和 **P < 0.01 时，差异被视为显著。描述 cycfac（E）和 facmcom（F）对网络脆弱性和土壤生物多样性的直接和间接影响的结构方程模型。箭头旁的数字表示关系的效应大小。星号表示调整后的P值：*P ≤ 0.05; **P < 0.01。R2表示土壤生物多样性和网络脆弱性的解释比例。模型中P的Fisher's C值大于 0.05，表示所建模型的拟合度可以接受。网络结构用网络模块度表示。SEM 中考虑的所有变量都是通过预先拟合的线性模型选出的。环境因素被归入模型中的蓝色框内，以简化图形（G）。

Temperature seasonality explains the global patterns of facilitative motifs

在考虑了各种环境因素后，温度季节性（TSEA）与两个促进型网络motifs cycfac（Mantel r = 0.40，P = 0.001）和facmcom（Mantel r = 0.33，P = 0.001）的相关性最强（图 4A），年平均温度（MAT）和与赤道的距离（DFE）对其他motifs也很重要。由于TSEA被识别为关键预测因子，我们进一步计算了全球20个地区的每个网络motifs与TSEA之间的相关性。这种相关性有助于探索网络motifs与土壤生物多样性密切相关的潜在原因（图 4B 和 4C）。我们观察到所有类型motifs之间存在不同的显著关系，但两个促进型motifs cycfac（R2 = 0.25，P < 0.001）和 facmcom（R2 = 0.22，P < 0.001）在所有区域都与TSEA显著正相关。压力梯度假说可能对正向促进作用维持生物多样性的理解有所帮助，因为正向关联能够增加了群落生态位宽度。

图4 全球土壤生态网络中环境变量与网络motifs之间的关系。

（A）网络motifs与空间、气候和土壤变量的相关性。边缘宽度与Mantel r 值相对应，边缘颜色表示统计显著性。颜色梯度表示斯皮尔曼相关系数。

TSEA与cycfac（B）和 facmcom（C）过表达性之间的关系。红线拟合关系为普通最小二乘法回归方法，绿线用loess法拟合了非线性关系。星号表示调整后的P值：***P < 0.001。

有关土壤微生物生态关联的基础知识的不确定性阻碍了我们对微生物生物多样性的理解。通过调查世界各地从细菌到无脊椎动物的土壤生态网络，我们强调，正向促进作用在复杂的土壤生态关联中占主导，它既发生在成对的土壤类群之间，也发生在三元的土壤类群之间。此外，正向促进作用对维持多样化和稳定的土壤网络至关重要，因为它既支持土壤生物多样性，又增强稳定性以抵御潜在干扰。这种全球一致的模式强调了在复杂的土壤分类群网络中合作群体的重要性，在面对持续的全球变化时，它们是维持生物多样性和功能性的桥梁。

注：本研究中，促进（Facilitation）的定义是指土壤生物之间的正向关系，其中至少有一方受益而另一方不受损害。

Liu, X., Chu, H., Godoy, O., Fan, K., Gao, G.-F., Yang, T., Ma, Y., & Delgado-Baquerizo, M. (2024). Positive associations fuel soil biodiversity and ecological networks worldwide. Proceedings of the National Academy of Sciences, 121(6), e2308769121. https://doi.org/doi:10.1073/pnas.2308769121